A partir de 1864, c'est désormais le conseil municipal qui désigne le directeur du théâtre. Chaque année, les élus examinent avec attention les différentes candidatures. A l'exception d'un intermède, de 1892 à 1895, période durant laquelle la direction du théâtre est confiée durant l'année entière au directeur du théâtre de Rennes, le choix concerne essentiellement la saison d'opéra.
Cette saison dure généralement d'avril à juin, de Pâques à la Pentecôte. Elle comprend 15 représentations : 5 d'opérette et 10 d'opéra comique ou traduction. Deux représentations sont données par semaine, le jeudi et le dimanche. La ville accorde une subvention qui atteint 9.000 francs au début du XXème siècle et fournit 6 puis 4 musiciens.
